Questo singolare castello costruito sopra un piccolo colle che si innalza alla confluenza delle ripide valli dei torrenti Marino e Sasso, nacque nel medioevo a difesa dei confini tra Ascoli e Teramo, quindi tra lo Stato Pontificio e il Regno di Napoli.
Con il nome di "Castrum Fundanianum", nel 996 viene citato tra i possedimenti del vescovado ascolano, e nel 1052 papa Leone IX ne riconfermava le proprietà fino al 1185 quando il Barbarossa, per motivi politici, lo cedette al conte aptrutino Rainaldo. Il nobile abruzzese, che a seguito della morte del re normanno di Sicilia Guglielmo II aveva giurato fedeltà all'imperatore tedesco, terrà questi territori solo fino al 1193 quando, per premiare la fedeltà del vescovado ascolano alla corona imperiale, l'imperatore Enrico VI lo restituì al vescovo città picena.
Il XIII secolo lo vede passare dall'amministrazione diocesana a quella del nascente stato ascolano; altri documenti parlano di un saccheggio perpetrato nel 1263 dalle truppe di Manfredi, Re delle due Sicilie e figlio di Federico II. Nel 1350 prese parte, insieme ai comuni della montagna, alla congiura ai danni del tiranno ascolano Galeotto Malatesta che non ebbe buon fine e che si concluse con la vendetta del signore riminese.
Una grave distruzione del castello avvenne nel 1361, quando le truppe del feudatario Cola di Macchia, avevano marciato fino alle porte della città e di ritorno avevano dato alle fiamme i castelli di Folignano e Lisciano.
Ricostruito poco tempo dopo, venne dato in feudo da papa Bonifacio IX a Giovanni di Massio Tibaldeschi. Lo stemma nobiliare della famiglia, ricordo dell'evento datato 1396, venne murato in un'abitazione del castello dove è ancora visibile.
Nel 1541, a seguito di un'imboscata degli ascolani a danno delle truppe pontificie, Papa Paolo III sottrasse all'amministrazione della città ascolana il castello che venne restituito nel 1546 al capitano Cesare Odoardi. Distrutto nel 1557 dalle milizie del Vicerè di Napoli, il duca d'Alba, durante la breve guerra del Tronto, ebbe inizio un suo inevitabile declino e il suo conseguente spopolamento a favore della vicina Villa San Gennaro, che in seguito diventerà capoluogo comunale. In quell'epoca nel piceno era già dilagato il fenomeno del brigantaggio che, a causa della posizione di confine, investì spesso Castel Folignano e i territori limitrofi fino a dopo l'unità d'Italia, quando terminerà anche di svolgere la funzione di dogana.
Con il rinnovamento nel periodo napoleonico, Castel Folignano verrà annesso al comune di Ancarano prima e di Maltignano poi, e con la restaurazione del 1816 tornerà al municipio di origine.
L'abbandono del castello ha fatto sì che poco dell'antico splendore si preservasse fino ai giorni nostri; si entra nel borgo dalla rampa che parte dalla piazza alla base dell'incasato e che, costeggiando le mura dopo una ripida svolta a destra, arriva al centro storico. La viabilità interna è ridotta ad una sola strada limitata dalle proprietà private che confinano la visita del borgo solo alla parte settentrionale. Le vie che collegavano le varie zone sono quasi tutte impercorribili per motivi di sicurezza. La torre castellana, riutilizzata come campanile e torre dell'orologio, e le abitazioni che la circonano sono purtroppo private e non visitabili. Il resto del paese invece versa in uno stato di abbandono, nonostante la presenza di alcune case storiche piuttosto interessanti.