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Venne edificata nel punto più alto del colle, dove i monaci detti Farfensi decisero di costruire il monastero intitolato a San Leonardo; una piccola chiesa era comunque già stata edificata intorno al XI secolo.
Nel 1507 il monastero venne annesso alla chiesa di San Niccolò e venne elevata al rango di Collegiata. Numerosi lavori e modifiche furono eseguiti nel corso dei secoli e negli ultimi decenni del Settecento, a Monteprandone, si decise di edificare la nuova chiesa parrocchiale; la progettazione ed i lavori furono affidati all'architetto Pietro Maggi.
Il nuovo edificio venne costruito a fianco alla vecchia Collegiata, e furono demolite alcune case e una parte dell'antica chiesa. I lavori iniziarono nel 1808 e terminarono dopo oltre tre decenni; venne consacrata nel 1858.
Chiesa in stile neoclassico ad unica navata, all'interno vi sono sei altari laterali: nell'altare di sinistra, dedicato alla Madonna del Rosario, vi è una statua della Vergine delle Vittorie del XVII secolo, che celebra la famosa battaglia Di Lepanto.
È presente anche un altare dedicato a San Cirino Martire, che custodisce una statua dorata del santo in una preziosa urna, anche questa dorata presumibilmente seicentesca.
Questa chiesa fu dotata anche di cantoria, realizzata per ospitare un organo a canne costruito nel 1839.
La pala d'altare del 1846 fu donata da papa Gregorio XIV.
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