Le origini di Venarotta e del suo nome non sono chiare.
Un'ipotesi la vuole fondata da alcuni ascolani nel VI secolo, che avrebbero edificato un tempio dedicato a Venere e che sarebbe stato distrutto dai primi cristiani, quindi Venere Rotta, oppure Rossa, per il colore del silumacro della dea all'arrivo dei Longobardi verso la metà del 500, o per lo spargimento di sangue che ci fu in quell'occasione.
Teoria meno suggestiva vuole che il toponimo derivi da "vena", strato di roccia, e "grotta", per la conformazione che assume nella zona, e sarebbe in linea con i nomi di alcune zone limitrofe che condividono la stessa radice intesa con quest'ultimo significato (Venagrande, Venapiccola...).
Nell'Alto Medioevo gran parte del suo territorio era in mano ai farfensi, riesce poi a mantenersi autonoma e a reggersi con propri ordinamenti fino al 1237, quando viene annessa ad Ascoli, con cui condivideva già cultura, andamento demografico e economia.
Da qui in poi la storia di Venarotta sarà legata a quella del capoluogo Piceno.